Красные водоросли в системе биомониторинга сублиторали Черного моря Беленикина Ольга Алексеевна

В сублиорали Чёрного моря красные водоросли доминируют по видовому обилию в простых и многоярусных бентосных фитоценозах. Корковые формы багрянок первыми из макроводорослей занимают твёрдые субстраты после их колонизации диатомеями-эпифитами. Следующий ярус образуют низкорослые Corallina mediterranea и Ceramium rubrum в виде густых дерновников. Затем в фитоценозе развиваются красная водоросль Laurencia obtusa и бурая -Cladostephus verticillatus. Основной ярус формируют виды-эдификаторы филлофора или цистозира, на талломах которых многочисленные красные водоросли образуют эпифитные синузии (Сабурин, 2004; Капков и др., 2005).

Среди бентосных красных водорослей встречаются виды с разной продолжительностью жизненного цикла, сроками вегетации и размножения: сезонные летние и зимние, одногодичные и многолетние. Многие из них обладают высокой удельной поверхностью таллома и выполняют в фитоценозах роль функциональных доминант, аккумулируя из окружающей среды различные органические и неорганические соединения, в том числе и токсичные тяжёлые металлы (Блинова, Сабурин, 1999; Капков, 2003).

Система биологического мониторинга сублиторальной зоны моря предусматривает долгосрочные исследования по выявлению изменений в прибрежных экосистемах под действием антропогенного фактора. При этом первостепенное значение приобретает не изучение поллютантов как таковых, а биологические отклики и экологические последствия загрязнения среды обитания. Основными приёмами сбора необходимой информации при проведении биомониторинга служат наблюдения и эксперимент, которые являются составными частями диагностического и прогностического мониторинга (Фёдоров, 1974; 1979).

В последнее время наряду с диагнозом и прогнозом состояния нарушенных водных экосистем возникла насущная необходимость их восстановления и реконструкции как третьей составной части биологического мониторинга. Это, в первую очередь, касается бентосных фитоценозов сублиторали, которые оказались наиболее уязвимыми в условиях возрастающей антропогенной нагрузки на прибрежные морские экосистемы.

Уменьшение зарослей макроводорослей и деградация фитоценозов сублиторали влекут за собой не только падение уровня первичной продуктивности, но и снижение численности популяций беспозвоночных и рыб, которые используют макроводоросли в качестве убежища и субстрата для кладок икры (Estes et al., 1998).

В связи с вышеизложенным изучение роли красных водорослей в сложных бентосных фитоценозах представляет актуальную задачу, решение которой необходимо для понимания причин деградации биоценозов сублиторали, что позволит обосновать объективные приёмы поиска биомониторов с неспецифическими откликами на антропогенные факторы и создания конструкций искусственных рифов как мощных биологических фильтров в прибрежной зоне моря.

Целью данной работы было изучение возможности использования бентосных красных водорослей в системе биологического мониторинга загрязнения сублиторали Чёрного моря. Основные задачи состояли в следующем:

1. В оценке структуры многоярусных фитоценозов сублиторали и определении удельной поверхности талломов массовых видов красных водорослей.

2. В изучении биоаккумуляции красными макроводорослями тяжёлых металлов с целью дальнейшего использования в качестве биомониторов видов с различной продолжительностью жизненного цикла.

3. В исследовании динамики содержания тяжёлых металлов в абиотической компоненте и ведущих видах красных водорослей с различной удельной поверхностью талломов с целью формирования видового состава биофильтров на искусственных рифах.

4. В определении фоновых уровней содержания токсичных металлов в талломах промысловых красных водорослей и потенциальных объектах марикультуры.

Удельная поверхность массовых и сопутствующих видов красных водорослей

Чёрное море вследствие своего континентального расположения, гидрологических и гидрохимических условий существенно отличается по флористическому составу от других морей, расположенных в той же биогеографической зоне. Экологические условия прибрежной зоны моря чрезвычайно разнообразны: прогрев и охлаждение воды до дна обуславливает резкие изменения температуры (в исследуемом районе средняя температура зимой +8, а летом достигает +25-28С), а приток береговых вод - колебания солёности воды (Сорокин, 1982).

Особенностью Чёрного моря является отсутствие типичной литорали, приливов и отливов (Гурьянова и др., 1930). Вместо неё имеется постоянно увлажняемая узкая зона у уреза воды ( 10 см) -псевдолитораль (Зернов, 1913; Арнольди, 1948). В сублиторали определяющим фактором произрастания бентосных фитоценозов оказывается освещённость: количественное и качественное распределение света в толще воды ( Петров, 1967).

Фотофильные водоросли в массовом количестве обитают на глубинах 0-10 м. Среди них практически все зелёные, большинство бурых и красные водоросли родов Ceramium, Polysiphonia, Grateloupia, Chondria, Gelidium и Porphyra.

Сциафильные водоросли, верхняя граница распространений которых находится на глубине, куда доходят в основном голубые лучи, предпочитают горизонты в интервале 10-3Ом, где освещённость падает в десятки и более раз. Их распространение на той или иной глубине, в значительной мере, связано с сезонами, характером дна и наличием в воде взвесей. Типичные представители тенелюбивых красных водорослей: Phyllophora nervosa, Ph. brodiaei, Polysiphonia elongata, Apoglossum ruscifolium, Laurencia pinnatifida, Jania rubens, Gracilaria verrucosa и некоторые другие. У скалистых берегов с крутыми склонами, где прозрачность высокая, многие фотофильные водоросли произрастают на глубинах 20-25 и более метров. Напротив, в загрязнённых районах с невысокой прозрачностью и мягкими грунтами заросли водорослей располагаются на глубинах, не превышающих 2-3-х метров (Peres, 1961).

В Чёрном море обитают две формы филлофоры: прикреплённая и неприкреплённая к субстрату. Среди прикреплённой формы филлофоры выделяют также две чётко выраженные субформы. Первая включает водоросли с укороченной длиной черешка и слоевища, кустистые по форме с утолщённым стволиком и пластиной, от которых отходят многочисленные дочерние сегменты с наружным дихотомическим ветвлением. Вторая субформа имеет узкие стволик и сегменты, а также вытянутое слоевище. Обе субформы филлофоры образуют как самостоятельные, так и смешанные популяции. Они растут совместно на глубинах 15-20 м, и раздельно: кустистая субформа на глубинах 3-15 м; вытянутая - на 20-40 м. При переходе от прикреплённой к неприкреплённой форме наблюдается нарушение развития органов размножения или их полное редуцирование. Неприкреплённая форма филлофоры утратила способность размножаться половым путём: для неё характерен вегетативный способ размножения. (Возжинская и др., 1971; Блинова, Тришина, 1987).

Полагают, что развитие разных форм филлофоры шло по мере расселения водорослей в сторону уменьшения глубин. В результате сформировалась субформа характерная для глубин 7-10м и приуроченная к мелководным закрытым участкам моря с глубинами до 7м- Phyllophora nervosa/, breviarticulata subf. sphaerica. Известно, что многолетняя водоросль филлофора (максимальный возраст прикреплённой формы - 11 лет, хотя среди Ph. nervosa subf. latifolia встречаются особи в возрасте 15 лет длиной до 50 см и с двумястами сегментами) представляет собой эврибионтный вид с высокой экологической изменчивостью и широким разнообразием морфологических признаков. Основными факторами обуславливающими разнообразие форм филлофоры являются глубина произрастания, характер дна и наличие подводных течений (Щапова, 1954; Калугина-Гутник, 1987).

Горизонтальное распределение макроводорослей в исследованном регионе моря определяется рядом факторов. В формировании бентосной флоры существенная роль принадлежит, как уже отмечалось, температуре и солёности воды. В целом флора Чёрного моря представляет собой обеднённую средиземноморскую растительность. Из около 1200 видов средиземноморских водорослей красные представляют наиболее многочисленную группу (Зинова, 1967; Калугина-Гутник, 1975; Блинова, 1979; 1985) (табл.2).

Наряду с широко распространёнными по биомассе бурыми водорослями Cystoseira barbata и Cystoseira crinita, в донных фитоценозах доминируют и красные Phyllophora nervosa и Corallina mediterranea. Массовое развитие здесь получили роды багрянок Polysiphonia, Ceramium, Gelidium и Laurencia. Однако в черноморском бассейне эти роды заметно обедняются: из 62 средиземноморских видов Polysiphonia обитает - 12, из 34 видов рода Ceramium — 12, а некоторые представители тропической флоры вообще не встречается в Чёрном море ( Калугина-Гутник, 1973).

Другие факторы также влияют на формирование донных фитоценозов в прибрежной зоне моря. У открытых прибою скалистых берегов водорослевая флора характеризуется однообразием с ростом числа видов вблизи населённых пунктов. Фактор эвтрофирования вод на таких участках моря заметно сказывается на видовом обилии макроводорослей: при невысоком уровне органических веществ в воде флора становится богаче, а с ростом загрязнения видовое разнообразие заметно сокращается. Возросшая за последние годы антропогенная нагрузка на прибрежные экосистемы, загрязнение воды тяжёлыми металлами и другими поллютантами существенно влияют на экологическую обстановку, что, безусловно, сказывается на распределении макроводорослей (Shubert, 1984; Капков и др., 2004).

Динамика аккумуляции тяжёлых металлов талломами однолетних и многолетних красных водорослей

При этом необходимы анализы как воды, так и бентосных макроводорослей, поскольку изменения концентрации тяжёлых металлов в абиотической компоненте не всегда совпадает с динамикой содержания металла в талломах водорослей.

Изменение концентрации кадмия, никеля и свинца в талломе многолетней красной водоросли Gracilaria verrucosa в течение года носит характер одновершинной кривой, как это видно на рисунках 2.2.1 - 2.2.3. Максимум содержания исследованных тяжёлых металлов в талломах приходится на сентябрь - время максимального прогрева воды и интенсивного роста этой тропическо-бореальной водоросли. Характерно, что пики содержания тяжёлых металлов в талломе водоросли, как правило, совпадают с максимальной концентрацией металла в воде.

Процесс аккумуляции тяжёлых металлов водорослями, как известно, носит ступенчатый характер: в эксперименте наиболее интенсивное накопление металла происходит в течение первых суток, затем скорость поглощения заметно снижается. В зависимости от концентрации тяжёлого металла в среде возможно или сохранение аккумулированного металла в талломе на постоянном уровне, или последующее выведение токсичных избытков с метаболитами водоросли. При этом абсолютная величина накопления возрастает с увеличением концентрации металла в среде (Капков, 1972).

Металлы — ксенобиотики: кадмий, никель и свинец непосредственно не участвуют в процессах метаболизма водорослей, но способны оказывать негативное влияние на биохимические реакции в клетке, взаимодействуя с молекулами белка, локализованного в цитоплазматических мембранах. Полагают, что на первом этапе происходит адсорбция металла на клеточной стенке и цитоплазматической мембране. Затем нарушается их целостность и проницаемость в результате денатурации белков оболочек клетки, приводящая к потери клетками калия (Хоботьев и др., 1976). Денатурированные белки обладают более высокими адсорбционными свойствами, чем нативные (Смирнова, 1988). Поэтому большая часть аккумулированного металла прочно удерживается в клетке и экстрагируется лишь сильными хелатирующими агентами, такими как ЭДТА, способными разорвать связи металла с белком и другими высокомолекулярными соединениями (Капков, Тришина, 1990).

Таким образом, динамика аккумуляции красными водорослями биометаллов существенно отличается от накопления металлов — ксенобиотиков. Установленные особенности аккумулирования тяжёлых металлов следует учитывать при оценке загрязнения этими опасными поллютантами прибрежных морских вод. Кроме того, при определении содержания тяжёлых металлов в талломах бентосных макроводорослей необходимы параллельные анализы воды и седиментов, поскольку в сублиторали происходит постоянный обмен металлами между абиотическими и биотическими компонентами экосистемы.

Бентосные талломные красные водоросли представляют собой наиболее перспективные объекты при проведении биологического мониторинга загрязнения прибрежных морских вод тяжёлыми металлами. В отличие от моллюсков, широко используемых в качестве мониторов, макроводоросли не способны изолироваться от внешней среды, пережидая неблагоприятные условия. У них также отсутствует проводящая система, характерная для высших водных растений и аккумулированные клетками тяжёлые металлы длительное время удерживаются в талломе водорослей. В результате бентосные макроводоросли непосредственно контактируют с растворёнными в воде поллютантами. Прежде всего такой контакт осуществляется клеточной стенкой, состоящей в основном из полисахаридов и покрытой гидрофильной слизью. Наряду с микрофибриллами целлюлозы и пектиновыми веществами, выполняющими роль аморфного матрикса в клеточных стенках водорослей присутствуют белки, обладающие ферментативной активностью. Оболочки водорослевых клеток за счёт высокой адсорбционной способности обеспечивают локализацию высокой концентрации металла вокруг цитоплазматической мембраны. Этот этап биоаккумуляции тяжёлых металлов идёт с большой скоростью и длится от нескольких часов до суток. Цитоплазматическая мембрана представляет следующий барьер на пути поступления металла. Однако, способность мембраны регулировать накопление тяжёлых металлов в клетке ограничена. Токсичные концентрации металлов в среде нарушают проницаемость мембран (Капков, 1972; Хоботьев и др., 1976; Капков, 2003).

Последующий этап биоаккумуляции идёт практически с постоянной скоростью в течение месяца. При этом накопленный металл прочно связывается в клетке и выводится в окружающую среду лишь при экстракции комплексообразующими агентами при температуре денатурации белка или после гибели клеток. На этом основании было предположено, что тяжёлые металлы связываются в клетке в основном белками и другими макромолекулами, а не межклеточными полисахаридами в результате ионообменных реакций (Bryan, 1979).

Среди красных водорослей сублиторали встречаются как сезонные, так и однолетние и многолетние водоросли. В зависимости от целей исследования в качестве биомонитора можно использовать водоросли с разной продолжительностью вегетации и жизненного цикла. Анализ красных водорослей с разными сроками вегетации и продолжительностью жизненного цикла на содержание тяжёлых металлов показал, что водоросли преимущественно аккумулируют металлы, концентрации которых в абиотической компоненте сублиторали наиболее высокие. Это свидетельствует о существовании «группового типа концентрирования» химических элементов (Виноградов, 1967). При этом основные биометаллы - медь и цинк — накапливаются более интенсивно, чем металлы-ксенобиотики.

Использование красных водорослей в системе биомониторинга загрязнения прибрежных морских вод

В последние годы заметно возросло влияние антропогенного фактора на прибрежные морские экосистемы, которые оказались наиболее уязвимыми к воздействию загрязняющих веществ. Увеличение доли опасных поллютантов в сублиторальной зоне моря связано со сбросом сточных вод промышленных и сельскохозяйственных предприятий, бытовых стоков и ростом рекреационной нагрузки на морские побережья. Всё это оказывает негативное действие на сообщество гидробионтов сублиторали, поскольку способность экосистем противостоять антропогенному влиянию ограничена (Фёдоров, 1974).

В связи с этим возникает необходимость применять различные способы улучшения экологических условий для гидробионтов прибрежных морских экосистем. Одним из способов может быть строительство в сублиторальной зоне искусственных рифов. Практически в любой прибрежной экосистеме наличие необходимого субстрата и убежищ оказывается лимитирующими факторами, ограничивающими развитие входящих в биоценоз организмов. Применение ИР позволяет увеличить площадь твердого субстрата, необходимого для оседания и роста макроводорослей и других гидробионтов. В результате в районе сооружения ИР возрастает биологическая продуктивность и активная фильтрующая поверхность водных организмов, что в свою очередь способствует усилению процессов самоочищения прибрежных морских вод.

Важной составной частью практически всех прибрежных экосистем являются бентосные макроводоросли. Они участвуют в трансформации солнечной энергии, утилизации различных соединений из окружающей среды, синтезе кислорода и дают убежище различным гидробионтам. Бентосные микро- и макроводоросли одними из первых заселяют свободные твёрдые субстраты, создавая условия для дальнейшего развития сложных биоценозов. В этой связи с этим представляет значительный интерес изучение развития бентосных водорослей на искусственных рифах (Блинова и др., 1990; Blynova et al., 1991; Сабурин, 2004; Капков и др., 2005). Следует также отметить, что работ, посвященных этой проблеме до настоящего времени было крайне мало (Возжинская и др., 1987; Ерёменко, Миничева, 1987). Такие исследования проведены нами в северо-восточном регионе моря, где были сооружены искусственные рифы двух типов: камни (15x15 см) в сетке из дели (размер ячеи 5 см) и насыпные рифы из камня-ракушечника, на глубинах 0,5-11 м. Площадь ИР составляла 2,5-4,0 м2. Продолжительность эксперимента составляла 33 месяца. Отбор проб и анализ колонизации рифа водорослями проводили в апреле, июле и декабре месяцах.

Рост бентосных макроводорослей на искусственных рифах и формирование сложного многоярусного фитоценоза определялся временем экспозиции, глубиной на которой сооружён риф и волновых явлений моря. Видовой состав фитоценоза и биомасса водорослей в значительной степени зависили от прозрачности воды. Максимальная биомасса водорослей фитоценоза на рифах отмечалась в бухтах на глубинах 1,0-2,5 м. По мере увеличения глубины расположения рифа наблюдалось резкое падение биомассы вида-эдификатора в фитоценозе. Биомасса водорослей снижалась в бухтах, защищенных от волнения, по сравнению с открытыми прибою местами, что связано со скоростью водообмена и с заилением дна.

Время, необходимое для формирования многоярусного фитоценоза на рифе составляло около 30 месяцев. При этом на рифах развивались в основном два типа растительных ассоциаций с доминированием в качестве структурообразующего фитоценоз видов: Cystoseira crinita и Phyllophora nervosa при сходных экологических условиях. Следует отметить также, что в обоих ассоциациях процент общих видов достигал 65-80% при относительно близких величинах биомассы фитоценоза. В то же время при доминировании в фитоценозе цистозиры субдоминантными видами были Phyllophora nervosa и Polysiphonia subulifera, а при доминировании филлофоры - Corallina mediterranea и Polysiphonia subulifera. Первый ярус, создающий основной фон растительной ассоциации, формировали доминанты: цистозира или филлофора, под покровом которых развивались водоросли второго и третьего яруса - Laurencia obtusa, Enteromorpha intestinalis, Corallina mediterranea и Gelidium latifolium. Нижний ярус, как правило, занимали корковые формы красных водорослей, среди которых встречались Lithothamnion lenormandi, Phymatolithon polymorphum, а также стелющаяся нитчатая багрянка Rhodochorton penicilliforme. Эти водоросли поселяются на твёрдом каменистом субстрате, который уже заняли эпифитные формы бентосных диатомей.

В фитоценозе цистозиры (Cystoseira crinita), который сформировался на искусственном рифе, расположенном на глубине 1,5 м в течение 12 месяцев в районе Анапы в декабре обнаружено 18 видов, из которых красные водоросли составили — 14, бурые — 2 и зелёные - 2 вида. И хотя биомасса бурых водорослей за счёт вида-эдификатора фитоценоза более, чем в три раза превышала биомассу красных водорослей, поверхность талломов последних составляла 50% от общей поверхности водорослевого сообщества (табл. 3.1.1). На соседнем ИР, в котором видом-эдификатором была филлофора